Митчелл родился в Эль-Пасо, штат Техас, в семье отставного генерал-майора армии США. Его мать родом из Глазго, Шотландия, эмигрировавшая в США как молодая учительница. Он вырос на военных базах в США, Германии и Шотландии. Уже в детстве, обучаясь в католической школе, он проявил интерес к театру.
С 1981 по 1985 год он изучает театр в Северо-западном университете. В 1985 году совершает камин-аут перед семьей как гей. С 1985 года начинает играть на сценах Бродвея, снимается в эпизодических ролях на телевидении и кино. Номинировался на театральные премии «Драма Деск» и «Obie Award».
В 1998 году он написал (вместе с композитором Стивеном Траском) и поставил спектакль-мюзикл «Хедвиг и злосчастный дюйм», получивший престижную театральную премию Obie Award. Три года спустя он снимает на основе своего сценария фильм, который завоевал на кинофестивале «Сандэнс» приз за лучшую режиссуру и был номинирован на «Золотой глобус». После этого успеха Митчелл заинтересовывается съемкой кино. В 2003 году он выступает в качестве продюсера фильма «Проклятие». В 2005 году он снимает клипы для Bright Eyes и Scissor Sisters. В 2006 году выходит фильм Клуб «Shortbus», который получает множество наград на различных международных кинофорумах. В 2010 году выходит его фильм «Кроличья нора».
Джон Кэмерон Митчелл поддержал Международный ЛГБТ-Кинофестиваль «Бок о Бок» и был специальным гостем во время его подпольного показа.
Фильмография
В качестве режиссёра:
- 2001 год Хедвиг и злосчастный дюйм
- 2006 год Клуб «Shortbus»
- 2010 год Кроличья нора
