В 1941—1952 гг. работал в разведке и контрразведке.
В 1952—1965 гг. работал в правительственном аппарате. В 1965 вышел из МАПАЙ и вместе с Бен-Гурионом стал одним из основателей РАФИ.
В 1965 избран мэром Иерусалима. В 1967 стал первым мэром объединённого города. При Коллеке Иерусалим превратился в современный город и его население выросло в 3 раза, и, таким образом, он стал самым крупным городом Израиля, обогнав Тель-Авив. За свою деятельность на благо Иерусалима и Израиля он был удостоен Государственной премии Израиля, а также Премии гуманизма «Вераейти». В 1993 проиграл выборы Эхуду Ольмерту, после чего ушёл на пенсию, но продолжал активно участвовать в разных мероприятиях, посвящённых городу.
Скончался 2 января 2007 года. Похоронен на горе Герцеля в Иерусалиме.
По данным, опубликованным английской службой контрразведки MI5 в начале 2007 года, Тедди Коллек сотрудничал с британской контрразведкой под кодовым именем «Скорпион», передавая ей информацию о деятельности еврейских подпольных организаций «Эцел» и «Лехи». Передача информации, позволившей британским колониальным властям арестовать многих членов этих организаций, осуществлялась с одобрения дирекции Еврейского Агентства.
