Ёсиакира провёл детство в городе Камакура. Присоединился к войскам отца в 1333 году, которые отправились в Киото и перешёл вместе с ними на сторону восставшего императора Го-Дайго. Во время «реставрации Кэмму» Ёсиакира находился в Камакуре.
В 1358 году, после смерти Асикаги Такаудзи, Ёсиакира принял титул сёгуна. Хотя в начале его правления страна раскололась на ряд удельных владений, начиная с 1363 году вместе с умиротворением рода Ямада (яп. ), ему удалось стабилизировать ситуацию и сохранить целостность японского государства.
В 1368 году Ёсиакира умер. Его могила находится в храме Тодзи-ин, Киото, где похоронен его отец. Через несколько месяцев после его смерти титул сёгуна наследовал его сын Асикага Ёсимицу.
